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Advance in the studies about Musa spp.-Mycosphaerella fijiensis Morelet interaction

Milady Francisca Mendoza-Rodríguez

Instituto de Biotecnología de las Plantas. Universidad Central Marta Abreu de Las Villas. Carretera a Camajuaní km 5.5. Santa Clara, Villa Clara, Cuba CP 54 830. e-mail: milady@ibp.co.cu

El rayado negro de la hoja causado por Mycosphaerella fijiensis Morelet [anamorfo: Pseudocercospora fijiensis (Morelet) Deighton], se considera la enfermedad foliar más destructiva y costosa que afecta la producción de bananos y plátanos a nivel mundial. Teniendo en cuenta los daños que ocasiona el uso de productos químicos, el incremento de la resistencia del hongo a algunos fungicidas, además, de la complejidad genética de la resistencia en Musa spp. a M. fijiensis y las dificultades que se presentan en el mejoramiento genético de los cultivos por su esterilidad y triploidía, resulta necesario encontrar alternativas sostenibles para el manejo de la enfermedad. Para lograr este propósito, el conocimiento del patógeno y de las bases fisiológicas, genéticas y principalmente las moleculares que rigen las interacciones con las plantas para la búsqueda de genes candidatos relacionados con la resistencia, para su utilización en la Ingeniería Genética, sería una opción promisoria. En este escenario complejo los análisis bioquímicos e histológicos de conjunto con el empleo de diferentes técnicas moleculares, resultan de gran contribución al entendimiento del patosistema Musa spp.-M. fijiensis. En el presente trabajo se presenta una revisión de la literatura científica acerca de esta interacción planta-patógeno.

Palabras clave: análisis bioquímicos, interacción planta-patógeno, Musa spp., Mycosphaerella fijiensis, técnicas moleculares

ABSTRACT

Black leaf streak disease caused by Mycosphaerella fijiensis Morelet [anamorfo: Pseudocercospora fijiensis (Morelet) Deighton], is considered the most destructive and costly foliar disease of bananas and plantain around the world. Taking into account the chemical compounds injure, the increase of fungi resistance to some fungicides besides of, the genetic complexity of Musa spp. resistance to M. fijiensis and the troubles which are present with the genetic improvement of cultivars due to sterility and triploidi, it is necessary to find sustainable alternatives for the management of the disease. To reach this goal the pathogen knowledge and the physiological, genetic and mainly the molecular bases which govern plants interactions to find candidate gene related with the resistance, for the utilization in genetic engineering could be a promissory choice. In this complex scenario biochemical and histological analysis together with the use of different molecular techniques, result of a great contribution to the knowledge of Musa spp.-M. fijiensis pathosystem. At the present work is showed a review of the scientific literature plant-pathogen interaction.

Key words: Biochemical analysis, Molecular techniques, Musa spp., Mycosphaerella fijiensis, Plant-pathogen interaction

CONTENIDO

INTRODUCCIÓN

INTERACCIÓN MUSA-M. FIJIENSIS

Búsqueda de genes candidatos

Estudios bioquímicos e histológicos

CONCLUSIONES

REFERENCIAS

INTRODUCCIÓN

La principal enfermedad foliar que afecta los plátanos y bananos (Musa spp.) a nivel mundial es el rayado negro de la hoja, también conocida como Sigatoka negra causada por el hongo ascomiceto Mycosphaerella fijiensis Morelet [anamorfo: Pseudocercospora fijiensis (Morelet) Deighton] (Crous et al., 2003). Este patógeno hemibiotrófico produce síntomas foliares en las plantas (rayas y manchas necróticas), lo cual reduce significativamente el área fotosintéticamente activa de la hoja y conlleva a pérdidas en el rendimiento y madurez prematura, un defecto muy serio de la fruta para su exportación (Marín et al., 2003).

Su aparición en Cuba tuvo un gran impacto económico debido al incremento de los costos de producción de estos cultivos, fundamentalmente por el empleo de fungicidas para su control (Pérez et al., 2003).

La búsqueda de plantas con resistencia a la enfermedad del rayado negro de la hoja constituye una prioridad en las investigaciones realizadas en el género. Sin embargo, los bananos y plátanos son difíciles de mejorar genéticamente a través de los métodos convencionales, ya que los que resultan de interés comercial presentan esterilidad, triploidía y en su mayoría son partenocárpicos (Heslop-Harrison y Schwarzacher, 2007). A pesar de esto, han tenido éxito los programas de mejoramiento genético mediante hibridación realizados en el Instituto Internacional de Agricultura Tropical (IITA) en Nigeria (Ortiz y Vuylsteke, 1994) y por la Fundación Hondureña de Investigación Agrícola (FHIA), donde se han desarrollado híbridos resistentes (FHIA, 2007).

Teniendo en cuenta la importancia global de los cultivos y la creciente demanda de nuevas fuentes de resistencia ante las plagas y enfermedades que los afectan, la aplicación de las herramientas de biología molecular y sus técnicas hacia la búsqueda de posibles genes de interés agronómico, ofrecen expectativas en el mejoramiento genético. El desarrollo alcanzado en esta rama en combinación con el empleo de la bioinformática y los nuevos métodos de secuenciación a gran escala, prometen impulsar el desarrollo de estos programas.

A pesar de los logros alcanzados en el conocimiento de la interacción, las investigaciones todavía son incipientes y escasas. Específicamente a nivel molecular aún se desconocen los principales componentes, mecanismos y rutas metabólicas implicados en la respuesta de defensa de la planta frente al patógeno. En este sentido, se requiere continuar profundizando en esta temática, haciendo énfasis en la comprensión de la red reguladora del proceso infeccioso.

En el presente trabajo se realiza una breve reseña acerca de diferentes estudios moleculares que han tenido lugar en el género Musa, en el genoma de M. fijiensis, así como en la interacción Musa spp.-M. fijiensis que denotan avances en el análisis de este patosistema.

INTERACCIÓN MUSA-M. FIJIENSIS

La interacción Musa spp.-M. fijiensis es un modelo complejo por las características del hospedante y la morfofisiología del hongo.

El género Musa ha sido estudiado molecularmente tanto a nivel de genoma como de la interacción con este patógeno sin embargo, poco se ha profundizado acerca de la biología del hongo y de su modo de acción.

Los principales progresos alcanzados en la caracterización del genoma se han obtenido a partir de la creación de bibliotecas genómicas por varios autores (Vilarinhos et al., 2003; Šafár et al., 2004; Ortiz-Vázquez et al., 2005; Roux et al., 2008).

Por otra parte, en el patosistema los estudios moleculares aún son limitados. Se conoce que muchos genes se activan transcripcionalmente tras el ataque por patógenos, lo cual involucra un gran número de moléculas que señalizan su reconocimiento y la posterior inducción de la respuesta de defensa en el hospedante (Dangl et al., 2013). A este nivel, el análisis transcriptómico mediado por la identificación de los perfiles de expresión de genes durante la interacción ofrece grandes perspectivas y se utiliza como parámetro de selección de genes candidatos para la realización de estudios funcionales (Essis et al., 2010).

Los ensayos de expresión han sido realizados principalmente a través de la creación de bibliotecas de ácido desoxirribonucleico complementario (ADNc), las cuales proveen un recurso amplio de secuencias parciales y completas. Además, se han empleado otras técnicas moleculares como la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, del inglés: Polymerase Chain Reaction) cuantitativo y en tiempo real y la secuenciación de ácido ribonucleico (ARNm) de alto procesamiento (RNA-Seq, del inglés: High Throughput mRNA Sequencing).

En Musa también ha sido una opción la búsqueda de posibles miembros de genes R, específicamente de genes de resistencia análogos (RGAs, del inglés: Resistance Gene Analogs) (Miller et al., 2008; Emediato et al., 2009), por ser parte del sistema inmune de la planta y estar posiblemente involucrados en la respuesta defensiva de las plantas.

Otros estudios han estado centrados en conocer los cambios que se producen tanto a nivel bioquímico como histológico durante el proceso infeccioso, en cultivares con diferentes niveles de resistencia al rayado negro de la hoja. Estos han resultado de gran apoyo por revelar varios aspectos relacionados con la respuesta de las plantas (Sánchez-García et al., 2009; Sánchez-García et al., 2010; Cavalcante et al., 2011; Sánchez-García et al., 2012; Torres et al., 2012; Sánchez-García et al., 2013).

En este escenario, se deben señalar los avances moleculares obtenidos en el análisis del genoma de M. fijiensis, lo cual promete contribuir a dilucidar componentes importantes de su interrelación con el hospedante (Cho et al., 2008; García et al., 2010).

Búsqueda de genes candidatos

Dada la importancia que reviste encontrar alternativas sostenibles para el manejo de la enfermedad, la búsqueda a nivel molecular de genes candidatos relacionados con la resistencia a M. fijiensis para su utilización en la Ingeniería Genética, resulta una estrategia promisoria. Para lograr este objetivo, el empleo de métodos de alta fidelidad como los basados en ARNm resulta esencial. Entre ellos, la construcción de bibliotecas de ADNc del tipo sustractiva basada en el protocolo de
hibridación sustractiva por supresión (SSH, del inglés: Suppression Subtractive Hybridization) (Diatchenko et al., 1996) y de cadena completa, ha permitido generar un vasto número de secuencias blanco expresadas (ESTs, del inglés: Expressed Sequence Tags) de interés, necesarias para este propósito.

Es de destacar que en la última década esta estrategia molecular ha sido la de mayor aplicabilidad y contribución a la comprensión de este organismo no modelo.

Los primeros estudios a nivel transcriptómico realizados en la interacción Musa spp.- M. fijiensis surgieron de la colaboración entre la Empresa Brasileña de Pesquisa Agropecuaria (EMBRAPA) y el Centro de Cooperación Internacional en Investigación Agronómica para el Desarrollo (CIRAD), lo cual permitió la creación y caracterización de varias bibliotecas. Entre ellas están las elaboradas a partir de plantas in vitro del cultivar susceptible `Grande naine' (MACVLINFLS) y del resistente `Calcutta 4' (MA4LINFES) inoculadas con M. fijiensis, respectivamente. La información obtenida (ESTs) fue transferida directamente al consorcio global de genómica en Musa (GMGC, del inglés: Global Musa Genomics Consortium) (Roux et al., 2008).

Hasta ese momento la pobre caracterización del genoma de Musa spp. con un número limitado o no existencia de secuencias de ADN o ADNc/ESTs disponibles, constituyó una limitante para la aplicación de diversas técnicas moleculares. Por tal motivo, el gran volumen de ESTs generado de estas bibliotecas, además de contribuir al enriquecimiento de las bases de datos, abrió nuevas posibilidades y perspectivas de investigación.

La caracterización de la expresión de genes en el patosistema es aún limitada y se ha mantenido como una temática de interés constante. En este sentido, autores como Portal et al. (2011) estudiaron la interacción compatible `Grande naine'-M. fijiensis en un estadio tardío de la infección, mediante la construcción de una biblioteca SSH y otra de cadena completa. En este cultivar la identificación de genes involucrados en la ruta de los fenilpropanoides, en el mecanismo de transducción de señales vía ácido jasmónico y etileno, de varias proteínas relacionadas con la patogénesis, además de otras enzimas relacionadas con la síntesis de compuestos detoxificantes en respuesta a la infección, resultaron ser muy novedosos.

Estos resultados demostraron una vez más que la información científica disponible acerca de los genes tanto del hongo como de la planta, involucrados en este proceso infeccioso son apenas conocidos.

Para dar continuidad a la exploración transcriptómica del patosistema, D'Hont et al. (2012) utilizaron la técnica RNA-Seq para el análisis de varias bibliotecas de cadena completa realizadas en cultivares de (Musa AA) con diferentes niveles de resistencia a la enfermedad: `DH-Pahang' (resistente), `Pisang madu' (parcialmente resistente) y `Pisang pipit' (susceptible). Las evidencias experimentales mostraron la activación de la mayoría de los genes en plantas in vitro de `Pisang madu' y `Pisang pipit' a los 10 y 16 días posteriores a la inoculación (dpi), cuyas funciones se relacionaban fundamentalmente con el estrés, la señalización, el transporte, el metabolismo de aminoácidos, carbohidratos, de la energía, además de la presencia de componentes de la pared celular, hormonas, lípidos y de diferentes factores de transcripción. Sin embargo, en el cultivar resistente la inhibición de la mayoría de los genes y solo la activación de algunos del metabolismo y de factores de transcripción, reveló la significación que tiene el momento de búsqueda de información relacionada con la resistencia.

En esta investigación sin precedentes, tanto la descripción del genoma de referencia del doble haploide `DH-Pahang', como la comparación de diferentes interacciones hospedante-patógeno, representaron el mayor aporte hasta la fecha desarrollado sobre el conocimiento del genoma de Musa spp. así como de la interacción Musa spp.-M. fijiensis.

La ejecución por primera vez de un análisis de esta índole, permitió establecer una valoración más acertada de los genes involucrados en la respuesta de cada cultivar frente a este patógeno, no solo en cuanto a su expresión sino también en magnitud.

Con el empleo de la misma estrategia de investigación basada en la producción de ESTs,
Passos et al. (2012) continuaron los estudios transcriptómicos con la creación de dos bibliotecas de cadena completa. Para ello utilizaron plantas de `Calcutta 4' y `Grande naine' en un estadio temprano y tardío de la infección con M. fijiensis, respectivamente.

Con la culminación de este trabajo estos autores hicieron una contribución de secuencias de M. acuminata a las bases de datos públicas, aumentando así su disponibilidad y ofrecieron nuevas posibilidades para la identificación de nuevos genes en Musa.

Como una alternativa para el mejoramiento genético de bananos y plátanos, se ha hecho especial énfasis en la búsqueda de RGAs, los cuales podrían estar relacionados con la resistencia a este patógeno. En este sentido, Miller et al. (2008) realizaron por primera vez en plantas de `Calcutta 4' el análisis a gran escala de RGAs con sitio de unión a nucleótido y carboxilo rico en leucina (NBS-LRR) y Emediato et al. (2009) la caracterización de RGAs por PCR en los bananos `Calcutta 4' y `Pisang Berlin' (susceptible), encontrando varias secuencias con homología a estos genes.

Otra estrategia utilizada en la búsqueda de genotipos resistentes es la obtención de genes R y su posible utilización como marcadores genéticos, lo cual ofrece un gran potencial ya sea en los métodos de selección asistida por marcadores, programas de cultivo, así como por su empleo en la transformación genética de plantas. Esto se facilita actualmente por la asequibilidad al volumen de información existente.

Es importante resaltar la connotación que tiene para los programas de mejoramiento los estudios dirigidos hacia una mayor comprensión del patógeno, aunque han sido poco abordados. Entre ellos, Cho et al. (2008) informaron el análisis de ESTs de tres bibliotecas de ADNc realizadas a partir de dos aislados de M. fijiensis en diferentes condiciones de cultivo. Estos resultados constituyen una fuente importante de información para encontrar posibles genes involucrados en la patogénesis, resistencia fúngica y ciclo de vida del patógeno. De igual modo, el desarrollo de marcadores VNTR a partir del genoma de M. fijiensis por García et al. (2010), también sienta bases para el diseño de estrategias futuras de control más efectivas para esta enfermedad.

Estos estudios representaron un gran paso de avance en el entendimiento de la genética y de la interacción de M. fijiensis con su hospedante.

Estudios bioquímicos e histológicos

Las investigaciones sobre la interacción, desde el punto de vista bioquímico e histológico, también han sido un soporte para la comprensión de los mecanismos que tienen lugar durante este proceso infeccioso.

En este sentido, la determinación enzimática de peroxidasa (POX), fenilalanina amonio-liasa (PAL), â-1, 3-glucanasa y quitinasa, en hojas de `Calcutta 4' y `Grande naine', en un estadio temprano de la infección con M. fijiensis, revelaron una rápida acumulación de estos compuestos en las plantas resistentes con respecto a las susceptibles (Sánchez-García et al., 2009; Sánchez-García et al., 2012). Por otra parte, varios análisis histoquímicos realizados en estas mismas interacciones en diferentes estadios de síntomas de la enfermedad, evidenciaron la presencia de lignina, peróxido de hidrógeno (H₂O₂) y de fenoles como parte de la respuesta defensiva de las plantas ante la infección fúngica (Sánchez-García et al., 2010). En un estudio similar llevado a cabo por Sánchez-García et al. (2013) en lesiones del cultivar `Cavendish naine', estos autores también observaron el depósito de fenoles asociado con la defensa ante la enfermedad.

Otros autores como Cavalcante et al. (2011) con el estudio de la cinética de infección en los cultivares `Calcutta 4', `Grande naine' y `Pisang madu', lograron discernir los pormenores de la infección. Además, encontraron en las plantas resistentes la acumulación de H₂O₂ en paralelo con el incremento de la actividad POX, lo cual se vinculó con una respuesta similar a la hipersensible y supone su posible papel en la defensa de las plantas.

Por su parte, Torres et al. (2012) demostraron por primera vez en un cultivar resistente la rápida activación de varias enzimas involucradas con la defensa y relacionaron de
igual forma la actividad POX en un estadio temprano de la infección con M. fijiensis con la respuesta similar a la hipersensible.

Los estudios llevados a cabo por todos estos autores en diferentes interacciones, han permitido disponer de mayor información acerca del tiempo y el tipo de respuesta obtenida en plantas de banano ante la infección con M. fijiensis. Estos resultados representan un paso de avance hacia un entendimiento más comprensivo del patosistema.

Aún cuando se han dado pasos significativos en el análisis de la interacción Musa spp.-M. fijiensis, el conocimiento actual es aún incipiente comparado con otros patosistemas hemibiotróficos como Oryza spp.-Magnaporthe oryzae (Hebert) Barr, donde se ha investigado la biología de la infección de la planta por el patógeno (Galhano y Talbot, 2011).

Las investigaciones realizadas en Musa spp. frente a la infección con M. fijiensis a escala transcriptómica, representan un eslabón superior en la revelación de los procesos fisiológicos, bioquímicos y moleculares que están presentes durante la patogénesis, aunque no se poseen resultados concluyentes. Específicamente, la colección de ESTs obtenidas de todas las bibliotecas generadas, resultan un gran aporte de transcriptos de genes a las bases de datos públicas y sienta las bases para estudios genómicos futuros. Esta información representa un recurso invaluable. Sn embargo, no se ha avanzado lo suficiente en el estudio de la expresión de genes durante la respuesta de cultivares resistentes en un estadio temprano de la infección, lo cual se considera la mejor opción para encontrar genes relacionados con la resistencia a este patógeno.

CONCLUSIONES

Los resultados presentados en esta revisión de la literatura científica demuestran los avances en el estudio de la interacción Musa spp.-M. fijiensis. Sin embargo, a nivel molecular se hace necesario continuar profundizando en el conocimiento relacionado con su biología y con los mecanismos de respuesta de las plantas ante la infección por el patógeno, a pesar de las complejidades de varias índoles que se presentan en este patosistema.

Especial énfasis debe ponerse en los análisis moleculares enfocados hacia la cuantificación de los niveles de expresión de los genes a diferentes tiempos durante la infección, lo cual sería un indicador de cuáles de ellos podrían tener un papel importante en cada fase del ciclo de la enfermedad.

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Recibido: 24-10-2013
Aceptado: 24-5-2014

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